宽治五年（1087），伊达家臣刈田经元筑，后来刈田一族因此改姓白石氏。
天正十四年（1586），城主白石宗实转封盐松城，伊达家重臣屋代景隆入封。
天正十八年（1590），伊达政宗因为参加小田原城迟到，会津地区的领地被秀吉没收，
白石城成为蒲生氏乡的领地。
庆长三年（1598），白石城从蒲生氏转到上杉氏手上，成为会津上杉家的重要军事城塞。
庆长五年（1600）关原大战中，白石城被伊达军陷落。战后伊达家臣石川昭光临时担任了城主。
庆长七年（1602），伊达政宗将这座代表伊达家最南面防线的城塞封给重臣片仓景纲。
此后直到“明治维新”，白石城都是片仓家的居城。
元和元年（1615），在一国一城令下全国大部分支城都遭毁弃。但白石城却作为特例被保留了下来。